Evoluční specialisti na planetě Madagaskar : část 6 : 4. díl. –Podivný ksukol (Evolutionary specialists on the planet Madagascar : 6. part : 4. article –Mysterious Aye-aye)

(English version at the end of the article)

Ksukol ocasatý (Daubentonia madagascariensis) patří k nejzvláštnějším evolučním specialistům mezi savci. Původně byl považován za hlodavce kvůli svým neustále dorůstajícím řezákům, pak zase do samostatné sesterské skupiny k Strepsirrhini s názvem Chiromyiformes. Dnes ho řadíme mezi Lemuriformes do čeledi Daubentoniidae, která se oddělila od společného předka všech lemurů jako první. Velice brzká divergence byla potvrzena molekulárně a definitivně potvrdila ksukola jako lemura. Dále se podíváme na některé důležité znaky Strepsirrhini, které u ksukola nechybí, i když to tak na první pohled vypadá. Extrémní specializace vznikala u tohoto druhu po miliony let a ještě před zhruba 1000 lety žil na Madagaskaru ještě jeho asi 3 krát větší příbuzný, Daubentonia robusta. Domorodý název Aye-aye je stejně tajemný jako jeho nositel -už se zřejmě nikdy nedovíme jeho pravý původ.

Ksukol na Madagaskaru ve své podstatě nahrazuje ekologickou niku datlů. Ze dřeva stromů získává stejnou potravu, hmyz, jenže úplně jiným způsobem. Je to nokturnální druh vybavený nezvykle velkýma ušima bez srsti, kterými dokáže výborně lokalizovat kořist ukrytou v komůrkách pod ním. Aby zjistil její polohu, poklepává svým neuvěřitelně prodlouženým třetím prstem po povrchu dřeva a orientuje se podle ozvěny. Nakonec použije své neustále dorůstající řezáky a vyhryže ve dřevě díru, která odkryje komůrky a dlouhým obratným prstem larvu vytáhne. Ksukol ocasatý je jediným primátem, který využívá echolokaci pro hledání potravy.

Specializovaná stavba třetího prstu se projevuje také při lokomoci. Ksukol přenáší svou váhu na čtvrtý prst (ektaxonická končetina) a především při pohybu dolů se sune jenom velice opatrně. Prodloužené prsty jsou často stočeny, aby příliš nepřekážely. Na třetím prstu je extrémní elongace na metakarpálu a prvním phalangu, navíc kloub mezi nimi je extrémně pohyblivý a umožňuje dosáhnout krajní pozice. Díky tomu také ksukol dokáže manévrovat prstem v tenkých komůrkách a larvu také vytáhnout. Je docela překvapivé, že Daubentonia madagascariensis není jediným obratlovcem s touhle adaptací. Přizpůsobení pro ekologickou niku lovce hmyzu ukrytého pod kůrou stromů dokonce najdeme také u recentního savce. Je ním vakoveverka páskovaná (Dactylopsila trivirgata), která má ale prodloužený čtvrý prst. Její zuby jsou také silné a schopné prokousnout kůru stromů. Náleziště v německém Messelu odhalilo 47 milionů let starou fosílii savce Heterohyus nanus, který měl dokonce prodloužené phalangy druhého, třetího i čtvrtého prstu. Měl mohutné řezáky, na rozdíl od ksukola ale také funkční špičáky. A aby toho nebylo málo, dnes známe dinosaura Epidexipteryx hui se svrchní jury s velice dlouhými prsty na přední končetině a mohutnými zuby v přední části čelisti. Je zřejmé, že selekční tlaky pro tento způsob života jsou velice podobné a je to krásný příklad pro ukázku konvergentní evoluce naprosto nepříbuzných živočichů. U každého z nich totiž došlo k prodloužení jiných prstů a k zmohutnění jiných zubů (evoluce jen vylepšuje počáteční stav, neoptimalizuje).

Srovnání přední končetiny ksukola s lemurem kata a zástupcem opic Starého světa

Kostra a rekonstrukce vzhledu dinosaura Epidexipteryx hui

Dlouhoprstý savec Heterohyus nanus z Messelu žijící před 47 miliony let

Jedním z důležitých znaků Lemuriformes je čistící dráp, který u ksukola na zadní noze najdeme také. Stavba bubínkové výdutě s os ectotympanicum uvnitř je také shodná s ostatními zástupci Strepsirrhini. Co ale třeba zubní hřeben, další velice signifikantní znak, který na první pohled Aye-aye nemá? Řezáky ksukola jsou nápadně podobné kladu Rodentia, což je také důvod pro prvotní zařazení mezi hlodavce. Neustále dorůstající zuby ksukola a hlodavců jsou ale něco úplně jiného. Je docela všeobecně známo, že mléčná dentice u tohoto lemura je velice zvláštní a různí odborníci na ní u dostupných lebek našli opravdové zvláštnosti. Nejdůležitější je, že u některých z nich se nachází základy mléčných špičáků a pak to, že hlodavé zuby s neustálým dorůstáním jsou vlastně nevyměněné mléčné řezáky! Dentice ksukola je tedy extrémně specializovaná, ale její původ musíme hledat u společného předka lemurů. Špičáky postupně zmizeli a ze zubního hřebenu vzniklo uspořádání až neuvěřitelně připomínající hlodavce. Z dnešních studií překvapivě vyplývá, že ksukol není takový specialista, jako se donedávna předpokládalo. Živí se totiž také mízou stromů, ovocem a semeny a tudíž je to ve své podstatě omnivor. Navíc není vázán jen na deštné lesy, ale najdeme ho také podél vodních toků a v suchých galeriových lesích. Vidíme zde tedy velice zajímavou situaci -druh vysoce specializovaný s dlouhou evoluční historií se postupně stává druhotným oportunistou.

Také sociální život ksukola není úplně takový, jak se o něm předtím soudilo. Zdaleka to není striktní samotář a solitér, naopak třeba u samců se teritoria běžně překrývají. Samice jsou dominantní a dochází u nich ke kompetici o samce. Sociální systém je tedy podobný tomu u makiů, kde se samice páří s více samci a ti jsou během období říje velice agresivní. Nedávná studie (Mellin et. al., 2012) navíc vrhla (doslovně) jiné světlo na koevoluční vztahy mezi tímto lemurem a rostlinami a také na vzájemnou komunikaci mezi ksukoly. To světlo má modrou barvu. Nokturnální primáti se liší ve výskytu funkčních genů pro protein opsin nacházející se na fotoreceptorech. U některých (například makiů) došlo k několika deletivním mutacím a kvůli tomu nevidí barvy. U jiných, například u ksukola, avahi nebo nártounů se tento SWS1 opsin gén nachází a tudíž vidí barevně. U tajemného Aye-aye najdeme ale zvláštnost. Pigment má vrchol senzitivity na hodnotě 406 nm, což je až o 20 nm blíže k ultrafialovému regionu spektra než u jiných primátů. Aby mohl ksukol takovéto světlo využít, musí být aktivní také za soumraku, což se potvrdilo. Ale jaké výhody mu to poskytuje?


Ksukolové skutečně aktivují za soumraku, kdy mají výborné podmínky pro využití své adaptace pro vnímání modrého světla. Jsou to významní opylovači a konzumenti nektaru stromu Ravenala madagascariensis, který často navštěvují a mimo jiné je to jeden ze symbolů Madagaskaru. Plody mají na sobě výrazně lesklou modrou vrstvu, která ksukolům pomáhá lokalizovat hmyz živící se právě plody nebo semeny. Kromě opylování tedy slouží ravenale také odstraňováním škůdců. Ale strom má ještě další službu na oplátku. Jako jedna z mála rostlin světa produkuje protein bilirubin, který výrazně zintenzivňuje žlutou barvu moči ksukola. Tohle je pravděpodobně důvod, proč ksukolové na rozdíl od drtivé většiny lemurů své pachové značky netvoří ze speciálních žláz, ale z moči. Z původně olfaktorických signálů se tak stávají najednou vizuální díky silnému svazku dvou organismů. Všechny tyhle výhody se ksukolům nabízí jenom při téměř ultrafialovém světle za soumraku a adaptace pro pigment opsin je tedy klíčová pro jejich komunikaci a sběr potravy.

A. Ravenala madagascariensis, B. C. plody a semena téhož stromu s výraznou modrou vrstvou, D. Strelitzia reginae z jižní Afriky s výraznou modrou barvou na květech, E. žlutý odraz moči ksukola za soumraku, F. graf senzitivity SWS1 opsinu a potenciálních důležitých signálů (Strelitzia reginae se nevyskytuje na Madagaskaru a je zde jen pro srovnání s příbuznými druhy)

Ksukol není zdaleka tak ohrožen, jak se předtím předpokládalo. Domorodí obyvatelé se ho ale bojí a když mají možnost, zabijí ho. Veří se, že je ztělesněním ďábla a navíc často chodí na plantáže a ničí úrodu. Destrukce lesů na ostrově může být také morovou ránou pro toto neobyčejné zvíře. Doufám, že ksukol jako jeden z nejpodivnějších evolučních výtvorů bude i nadále tajemně brouzdat v korunách stromů a vzbuzovat obdiv.

Aye-aye (Daubentonia madagascariensis) belongs to the strangest evolutionary specialists among mammals. It was originally considered to be a rodent because of its constantly growing incisors and then it was thought to belong to the sister group to Strepsirrhini called Chiromyiformes. Nowadays we place it into Lemuriformes to family Daubentoniidae which became separated from the common ancestor of all lemurs as the first one. A very early divergence was confirmed by molecular studies and it definitely proved aye-aye to be a lemur. Further on, we will take a look at some of the important characters of Strepsirrhini, which are not missing in aye-aye, even though it may seem they do at first sight. An extreme specialization had been forming this species for millions of years and as late as aprroximately 1000 years ago its 3 times larger relative lived also on Madagascar– Daubentonia robusta. Its traditional name aye-aye is as mysterious as its proprietor – we may never find out its true origin. 

Esentially, aye-aye substitues the ecological niche of woodpeckers on Madagascar. It gains the same food – insect from the wood of the trees but in a completely different way. Aye-aye is a nocturnal animal endowed with unusually large ears without fur, which are able to localize the prey in the cavities underneath. To locate it, aye-aye knocks with its unbelievably extended third finger on the surface of the wood and then it orientates itself according to the echo. Eventually it uses its constantly growing incisors and cuts a hole into the wood which uncovers the cavities and it pulls out the insect larvae with its long and deft finger. Aye-aye is the only primate that uses echolocation for a localization of food.

The specialized structure of the third finger is also reflected in locomotion. Aye-aye transmits its weight on the fourth finger (ectaxonic limb) and especially when moving down it shifts very carefully. The extended fingers are often twisted so as not to hinder too much. There is an extreme elongation on metacarpal and the first phalanx of the third finger. Furthermore, the joint between them is extremely movable and allows for extreme positions. Because of this, aye-aye is able to maneuver in the tiny cavities and eventually pull out the larvae. It is quite surprising that Daubentonia madagascariensis isn’t the only vertebrate with this adaptation. We can find a specialization for an ecological niche of hunter of insect hidden under the tree bark also in one recent mammal – it’s a striped possum (Dactylopsila trivirgata), which has its fourth finger extended. Its teeth are also very strong and able to cut the tree bark. In Messel in Germany was uncovered a 47 million-year-old fossil of the mammal called Heterohyus nanus, which had extended phalanges of the second, third and even fourth finger. It had massive incisors and, as opposed to aye-aye, also functioning canines. In addition, nowadays we know a dinosaur Epidexipteryx hui from upper Jurassic with very long fingers on the front limb and massive teeth in the front part of its jaw. It is obvious that selective pressures for this way of life are very similar, which shows a great example of convergent evolution of completely unrelated animals. Each particular animal has different fingers extended and different teeth are massive (evolution just improves the initial state, it doesn’t optimalize it).

A comparison of front limb of aye-aye, ring-tailed lemur and representative of Old World monkeys

The skeleton and reconstruction of Epidexipteryx hui

A mammal called Heterohyus nanus with extremely elongated fingers lived 47 million years ago

One of the important characteristics of Lemuriformes is the toilet-claw which we can find on the back foot of aye-aye. The construction of tympanic bulge with os ectotympanicum inside is also identical with other Strepsirrhini representatives. But what about the toothcomb -another significant characteristic, which we can’t find in aye-aye at first sight? The incisors are noticeably similar to clade Rodentia, which is also one of the reasons this lemur was primarily thought to be a rodent. Constantly growing teeth of aye-aye and those of rodents are, however, a completely different case. It is quite widely known that milk dentition in this lemur is very special and many experts have found some serius peculiarities about it on available skulls. The most important of all is that in some of them there are basal parts of milk canines found and that gnawing teeth with constant grow are actually unreplaced milk incisors! The dentition of aye-aye is therefore extremely specialized but we have to look at the common ancestor of all lemurs to search for its origin. The canines had continuously disappeared and the toothcomb turned into an arrangement incredibly reminiscent of rodent dentition. Surprisingly, contemporary studies show that aye-aye is not as much of a specialist as we have assumed before. It feeds on tree gum, fruit and seeds and is therefore an omnivore. In addition, it isn’t dependent only on rainforests but we can also find it along watercourses and in dry forests. What we face here is, therefore, a very interesting situation -a highly specialized species with long evolutionary history is gradually becoming a secondary oppportunist.

The social life of aye-aye also isn’t similar to what we have expected. It is not at all a strict solitary species. On the contrary, it is common for the male territories to overlap one another. Females are dominant and we can observe a competition for males among them. Their social system is therefore similar to the one of mouse lemurs, where females mate with several males and those are very aggresive in the mating period. A recent study (Mellin et. al., 2012) has shed a different light (literally) on co-evolutionary relationships between this lemur and plants and also on mutual communication in aye-aye. The colour of this light is blue. Nocturnal primates differ in occurence of functional genes for protein opsin, which can be found in photoreceptors. In some of them (for example the mouse lemurs) a several deletive mutations occured and that’s the reason why they are colourblind. In others (for example aye-aye, avahi or tarsiers) the SWS1 opsin gene can be found and they distinguish the colours. There is, however, a peculiarity about the mysterious aye-aye. The sensitivity peak of its pigment is 406 nm which makes it 20 nm closer to the ultraviolet region of the spectrum than in other primates. Aye-aye has to be active during twilight to utilize this light, which has been proved. But what advantages does it offer?

Aye-aye is really active during twilight, when the conditions are great for it to utilize its adaptation for a perception of blue light. This species is an important pollinator and nectar consumer of Ravenala madagascariensis tree, which they often visit and is, by the way, one of the symbols of Madagascar. There is a significant bright blue layer on its fruits, which helps the aye-aye to localize the insect feeding on this fruits or seeds. Besides pollinating it serves Ravenala as a remover of pests. The tree has, however, another advantage to offer. As one of the few plants in the world it produces protein bilirubin, which intensifies yellow colour of aye-aye’s urine. This is probably the reason why aye-aye, as opposed to vast majority of lemurs, doesn’t make its scent marks out of special glands but of its urine. The originally oltofactoric signals therefore turn into visual ones thanks to a strong bond between two organisms. All these advantages are available for aye-aye only by almost ultraviolet light during the twilight and adaptation for opsin pigment is therefore essential for their communication and collection of food.

A. Ravenala madagascariensis, B. C. fruit and seeds of the same tree with bright blue colour, D. Strelitzia reginae from south Africa with bright blue colour on the flower, E. yellow reflection of aye-aye's urine during twilight, F. graph showing the senzitivity of SWS1 opsin and potentially important signals (Strelitzia reginae is not original on Madagascar and it is here only for comparison)

 Aye-aye is not at all as endangered as we have suggested before. The indigenous people are, however, scared of it and kill it if they have a chance. It is believed to be an embodiment of the devil and, in addition, it often destroys harvest on plantations. Destruction of rainforests on the island might also be the last blow for this unusual animal. I hope that aye-aye, as one of the most peculiar creatures formed by evolution, will continue to secretly browse the treetops and evoke our admiration in the future.

Zdroje (References) :

Tracy L. Kivell, Daniel Schmitt and Roshna E. Wunderlich. Hand and foot pressures in the aye-aye (Daubentonia madagascariensis) reveal novel
biomechanical trade-offs required for walking on gracile digits. The Journal of Experimental Biology 213, 1549-1557
© 2010. Published by The Company of Biologists Ltd
doi:10.1242/jeb.040014
  
MELIN, A. D., MORITZ, G. L., FOSBURY, R. A. E., KAWAMURA, S. and DOMINY, N. J. (2012), Why Aye-Ayes See Blue. Am. J. Primatol., 74: 185–192. doi: 10.1002/ajp.21996

 theprimata.com